期刊： AOB Plants
影響因子：2.9；Q2;
發(fā)表時間：2015
摘要: 當植物通過菌根網(wǎng)絡( mycorrhizal network，MN )與鄰近植物連接時，植物的適應性行為，包括生理、基因調(diào)控和防御反應的快速變化可以被改變。這種行為變化的機制包括菌根真菌通過菌根網(wǎng)絡定殖，或通過營養(yǎng)物質(zhì)、防御信號或化感物質(zhì)的轉移進行株間交流。我們重點綜述了我們在外生菌根生態(tài)系統(tǒng)中的新發(fā)現(xiàn)，同時也綜述了叢枝菌根系統(tǒng)的最新進展。我們發(fā)現(xiàn)，外生菌根植物的行為變化依賴于環(huán)境線索、植物鄰體的身份和菌根網(wǎng)絡的特征。我們將這種現(xiàn)象在森林生態(tài)系統(tǒng)中與其他生物網(wǎng)絡在更大尺度上進行分層整合，以及當它被打斷時我們觀察到的結果，表明地下"樹木對話"是森林生態(tài)系統(tǒng)復雜適應性本質(zhì)中的一個基本過程。
前言
菌根是一種典型的真菌和植物根系之間的互惠共生關系，真菌取食土壤養(yǎng)分與植物產(chǎn)生的光合產(chǎn)物進行交換(Smith and Read 2008)。土壤中真菌菌絲體的范圍很廣，真菌物種與寄主植物之間的互利共生通常是漫射的（diffuse），因而形成菌根網(wǎng)絡( mycorrhizal networks，MNs )。這些菌根網(wǎng)絡由連續(xù)的真菌菌絲連接同一或不同物種的兩種或多種植物組成。因此，MN可以整合多種植物物種和多種真菌物種，相互作用，提供反饋和適應，構成一個復雜的適應性社會網(wǎng)絡。由于其對成員植物和真菌的適應度有積極的影響，MN被認為具有生態(tài)和進化意義。我們對這一意義的理解來自于MNs影響網(wǎng)絡中連接的植物和真菌的生存、生長、生理、健康、競爭能力和行為。MN如何影響成員植物和真菌越來越多地被理解為涉及植物-真菌-植物的通訊，可能涉及生化信號( Song et al.2010 ; Babikova et al. 2013)、資源轉移( Francis and Read 1984; Simard et al. 1997a, b; He et al . 2009 ; Teste et al. 2009)或動作電位驅(qū)動的電信號( Baluska et al.2006; Kai et al. 2009)。植物和真菌對這種交流的反應是迅速的，因此可以被描述為行為反應，使我們能夠通過植物行為的角度重新關注對MN的意義的理解。在這里，我們深入了解了MNs影響植物行為的機制和條件，并討論了MNs對植物群落生態(tài)和植物-真菌相互作用進化的潛在影響。最后，我們討論了MN如何影響植物行為，這與將植物群落視為復雜適應系統(tǒng)是一致的。我們對這些模式和過程的理解中的差距凸顯出來。
菌根 Mycorrhizas
?????? 植物的菌根共生體具有大規(guī)模的生態(tài)系統(tǒng)后果(Averill et al.2014; Dickie et al. 2014)。其重要性的大小很可能是由于大多數(shù)陸生植物傾向于形成它們( Smith and Read 2008; Brundrett 2009 )。這種共生關系的起源被認為是古老的，并且被認為是一種促進植物進行土地定植的機制(Redecker et al. 2000; Humphreys et al. 2010)。菌根共生是一種多對多的關系：植物傾向于與不同種類的真菌(廣泛的宿主接受性)形成共生體，同樣，真菌種類也傾向于能夠定殖不同種類的植物(寄主范圍廣)。雖然大多數(shù)菌根真菌是廣泛的宿主共生體，形成廣泛的互利共生關系，但少數(shù)菌根真菌似乎是專一性的，只發(fā)生在單一宿主上( Lang et al. 2011)上。
?????? 植物物種往往對特定種類的菌根真菌表現(xiàn)出忠實性，整個生態(tài)系統(tǒng)往往由某一類或另一類菌根真菌所主導。到目前為止，最普遍的一類是叢枝菌根真菌( AMF )，它是球囊菌門中的專性生物營養(yǎng)體，在宿主(Smith and Read 2008)的根細胞內(nèi)形成叢枝，有時形成囊泡。叢枝菌根真菌共生體在溫帶草原、熱帶森林和農(nóng)業(yè)系統(tǒng)中占主導地位，但也與一些溫帶森林樹木有關，如柏科和槭樹科的成員(Brundrett 2009 )。AMF是微觀的，幾乎沒有形態(tài)學特征來區(qū)分物種，并通過孢子外觀和分子標記進行分類(Rosendahl 2008)，且由于這些真菌( Koch et al. 2004)的非典型遺傳而不斷引發(fā)爭議。
?????? 菌根的另一大類是外生菌根真菌(EMF)類。雖然與AMF相比，與EMF形成共生關系的植物物種較少(Brundrett 2009)，但EMF的宿主往往分布廣泛，數(shù)量豐富，并且是其組合中占優(yōu)勢的成員。例如，EMF寄主包括大多數(shù)針葉樹種(所有的松科植物)、溫帶和北方森林中的大多數(shù)木本灌木種以及雙翅目科，這導致EMF在熱帶森林中也很常見。含有EMF的根尖可以通過宏觀特征( Peterson et al 2004)區(qū)分，包括：( i )外套膜(包裹著定殖根尖的真菌鞘)和 ( ii ) 表生菌(向外伸入周圍土壤的擴散菌絲)。EMF的一些種類形成近地面生長的(指昆蟲)蘑菇狀物，另一些種類形成地下生的塊菌，主要來自擔子菌門和子囊菌門門。外生菌狀真菌似乎在多個植物科中分別進化而來，迄今為止從系統(tǒng)發(fā)育證據(jù)中發(fā)現(xiàn)了多達66種( Tedersoo et al. 2010)。一些特殊的植物科和屬能夠與EMF和AMF同時( e.g.楊柳科、桉樹)形成有活力的共生體。無論是AMF主導的生態(tài)系統(tǒng)還是EMF主導的生態(tài)系統(tǒng)都對資源的可利用性產(chǎn)生了大規(guī)模的影響。最近已經(jīng)證明，與EMF主導的系統(tǒng)相比，AMF系統(tǒng)的土壤C: N比率更低，這表明了根本不同的養(yǎng)分循環(huán)機制，導致了EMF森林中的碳固存更多(Averillet al.2014)。
????? EMF和AMF真菌都被證明可以形成網(wǎng)絡。我在這里指出了它們的結構和已知的關聯(lián)，以突出它們之間的差異，盡管存在這些差異，它們似乎都能夠通過網(wǎng)絡的形成影響植物的行為變化。我們沒有充分地探索通過菌根進行交流的潛在機制，因為這個主題在其他地方( Barto et al 2012)已經(jīng)進行了描述；相反，我們綜合證據(jù)，并考慮了這一現(xiàn)象的潛在程度和生態(tài)系統(tǒng)的后果。
菌根網(wǎng)絡：結構與功能? Mycorrhizal Networks: Structure and Function
??????? 當多個植物被一個連續(xù)的AMF ( Kiers et al. 2011)或EMF菌絲( van der Heijden and Horton 2009 ; Beiler et al. 2010)連接到地下時，就會形成MN (圖1 )。網(wǎng)絡可以專屬于能夠與相同真菌形成菌根的植物子集，并可能將單個物種連接起來（例Beiler et al. 2010）。MN也可以包括在內(nèi)，這可能是AMF系統(tǒng)的情況，在多個植物和真菌物種( Molina et al.1992)之間可以發(fā)生聯(lián)系。關于MNs發(fā)生的證據(jù)已經(jīng)積累了半個世紀之久，但它們對生態(tài)系統(tǒng)的重要性僅在過去的二十年中得到了廣泛的關注。我們現(xiàn)在知道MNs可以影響植物建成( Dickie et al. 2002; Nara 2006)、存活( Horton and Bruns 2001; Te st e et al. 2009; Binghamand Simard 2011)、生理( Wu et al. 2001, 2002)、生長( Teste et al. 2010)和防御化學( Song et al. 2010,2014; Babikova et al. 2013)。這種影響被認為是由于MNs作為植物間資源和脅迫分子交換的途徑，或作為真菌接種物的來源而產(chǎn)生的(圖1，見綜述 Simard et al.2012, 2013, 2015)。例如,? 與已定植植物的現(xiàn)有菌根網(wǎng)絡的吻合被認為是菌根真菌在原位再生植物中定殖的最常見機制 (van der Heijden and Horton 2009; Kariman et al.. 2012)。通過MNs進行幼苗的定植使它們能夠獲得足夠的土壤養(yǎng)分，用于根系和地上部的生長，從而存活( Te st e et al. 2009; Kariman et al. 2012)。
???? ?? 就像菌根定植一樣，通過MNs的植物間資源和信號通量具有改變植物行為的潛力。這些通量包括碳( Simard et al.1997a , b )、水( Egerton Warburtonet al. 2007 ; Bingham and Simard 2011)、氮( Teste et al. 2009)、磷( Eason et al. 1991)、微量營養(yǎng)元素( Asay 2013 )、脅迫化學物質(zhì)(Song et al. 2010,2014 ; Babikova et al. 2013)和化感物質(zhì)( Barto et al. 2011)，并且可以發(fā)生在同種或不同種的植物之間。然而，了解這些通量對植物行為的潛在影響，首先需要了解傳遞過程，以及調(diào)節(jié)這些過程的因素。例如，植物間的資源交換被認為是由MN內(nèi)的源-庫關系（source – sink relationships）調(diào)節(jié)的，其中一種營養(yǎng)物質(zhì)充足的植物作為化合物的來源(供體)，為鄰近缺乏營養(yǎng)物質(zhì)的植物提供化合物，從而作為匯(接受者)(Simard et al.2012)。碳和/或養(yǎng)分的長距離運輸似乎主要是通過由這些植物間營養(yǎng)差異產(chǎn)生的源庫梯度驅(qū)動的對流物質(zhì)流進行的(Simard et al.2012)。真菌菌絲生長也會產(chǎn)生大量的物質(zhì)流，擴散或主動運輸機制可能在真菌生長菌絲前沿的活躍細胞擴增過程中起作用( Heaton et al.2012)。
??? ? ? 研究表明，植物庫強度在通過MNs控制資源轉移的大小和方向方面具有首要重要性，主要體現(xiàn)在：將碳轉移到具有高蒸騰速率的快速生長的EMF樹苗，或轉移到對生存和生長有高呼吸需求的遮蔭EMF幼苗(Bajwa 1985 ; Simard et al. 1997a ; Teste et al. 2009,2010)。有機化合物被認為是通過木質(zhì)部進入受體植物的蒸騰流，然后被主動運輸?shù)娇焖贁U張的生物合成組織。在一定條件下，植物源強度也會驅(qū)動轉移。這體現(xiàn)在受傷害的EMF幼苗根部的活性碳會向健康鄰居快速轉移(Song et al. 2014)，以及固氮植物或受到施肥的植物會將氮向非固氮植物轉移(He et al.. 2009)。相反，通過CO2施肥增加AMF網(wǎng)絡中植物的源強度，對碳轉移( Fitter et al. 1998)沒有影響。盡管在某些情況下，源或庫的強度可能占主導地位，但源和庫植物(以及菌絲本身內(nèi)部的源和匯)的同時行為更有可能通過MNs影響碳和養(yǎng)分的轉移。例如，在溫帶針闊混交林( Philip 2006 )北極草原( Deskippe and Simard 2011)中，由于物候的同步變化，參與EMF網(wǎng)絡的不同植物的碳轉移方向和大小在一個生長季發(fā)生變化，從而導致源和匯強度的變化。碳和氮被認為以簡單氨基酸( Simard et al.2015)的形式共同通過MNs。這些分子在MN中傳播迅速，在1或2天內(nèi)從供體植物轉移到真菌菌絲體(Wu et al. 2002; Heaton et al. 2012)，并在3天內(nèi)轉移到鄰近植物的枝條(Wu et al. 2002)。
??????? 利用防止揮發(fā)性有機化合物(VOCs)的地上轉移以及控制MN形成的實驗設計，證明了脅迫信號通過MN從受損植物轉移到健康植物，甚至比碳、營養(yǎng)物質(zhì)或水更快。在與AMF MNs相關的供體植物受到昆蟲或真菌侵染后的短短6小時內(nèi)，未受損害的鄰居中草食動物和病原體誘導的應激反應上調(diào)(Song et al. 2010, 2014; Babikova et al. 2013)。Song等( 2014 )發(fā)現(xiàn)AMF番茄供體菌食葉害蟲斜紋夜蛾侵染6 h后，健康鄰體中4個防衛(wèi)相關基因上調(diào)表達，可能通過MN響應茉莉酸途徑信號。它們表明，防御酶的產(chǎn)生增加了受體對害蟲的抵抗力，正如食草動物體重增加較少所表明的那樣，因此其適應性降低。在之前的研究中，Song等( 2010 )用葉面腐生菌（Alternaria solani）侵染AMF番茄植株，同樣發(fā)現(xiàn)在未侵染的相鄰植株中，編碼防御酶的6個防御基因在65小時后被激活。在本研究中，使用突變體對照和上調(diào)的基因表明，水楊酸和茉莉酸途徑參與了MN的信號傳遞(或者信號檢測"竊聽")。在一個通過EMF聯(lián)系起來的美國花旗松和黃松MN中，受到某種昆蟲侵染的（西部云杉芽蟲？）花旗松的落葉，會在侵染后24小時內(nèi)誘導相鄰連接的黃松產(chǎn)生防御酶(Song et al.. 2015)。這些研究清楚地表明，即使在不同屬的植物中，受體植物對通過MNs傳遞的脅迫信號也會產(chǎn)生快速的生理反應，這表明植物行為發(fā)生了轉變，以保護適應性。
植物行為 Plant Behaviour?
??????? 植物行為被定義為植物在一生中對環(huán)境刺激的反應，包括對化學物質(zhì)、光和水的反應，在植物形態(tài)或生理上的變化(Karban 2008)。表型可塑性是植物的一個重要特征，是個體對環(huán)境變化做出反應的能力。McNickle et al. (2009 )將行為定義為植物可塑性的表達，就像一個決策點，其中每個選擇都涉及到影響適合度的權衡。研究最多的植物行為包括改變地上形態(tài)以優(yōu)化對陽光的獲取(Smith 2000;Novoplansky 2009)，或改變生殖或防御性狀以應對環(huán)境異質(zhì)性(Karban 2008)。植物的行為反應也可以發(fā)生在地下，對營養(yǎng)物質(zhì)和水的覓食( Hodge 2004 )和對根系競爭( Cahill et al. 2010)的反應。由于所有的森林植物都與菌根真菌形成專性共生體，植物的行為反應也必須包括由于其菌根狀態(tài)(例如,真菌侵染后細根形態(tài)和/或產(chǎn)量的變化)而產(chǎn)生的任何生理變化。變化的相對速度、刺激的存在和變化的非永久性(例如,防御化學物質(zhì)的短期產(chǎn)生)將植物行為與其他化學介導的過程區(qū)分開來( Karban 2008 )。
菌根網(wǎng)絡對植物行為的影響 Mycorrhizal Network Effects on Plant Behaviour?
??????? 通過MN連接的植物可以迅速改變其行為以響應真菌定殖和植物間的生化交流。迄今為止測定的植物行為反應包括菌根侵染、根系生長、地上部生長、光合速率、葉面營養(yǎng)、葉面防御化學和防御反應(圖1，表1)的快速變化。例如，植物宿主通過MNs調(diào)整細根的產(chǎn)生(Pickles et al. 2010)對菌根侵染做出反應，這可能是由于植物生長素的產(chǎn)生，這在EMF (Frankenberger and Poth 1987; Gay et al., 1994; Karabaghli-Degron et al. 1998; Scagel and Linderman 1998; Felten et al. 2010)和AMF系統(tǒng)(Hanlon and Coenen 2011)中都被注意到。這些不同類型的植物行為反應發(fā)生在以下情況下: 在MN中連接的鄰近植物(i)是相同或不同的物種，(ii)是近親(具有相同的親本譜系)或陌生人。這些觀察對MN相關相互作用的進化后果提出了疑問。植物行為變化的質(zhì)量和數(shù)量可以極大地改變一個地點的群落生態(tài)，包括種內(nèi)和種間的相互作用、物種共存和生物多樣性。相鄰植物和相關生物適應性的變化也會對整個生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生影響。在本節(jié)中，我們討論了MNs可以影響植物行為的證據(jù)，并對植物群落和生態(tài)系統(tǒng)生態(tài)產(chǎn)生連鎖反應。
????? MN介導的資源轉移對植物行為的影響在單種和混交林的成功更新中非常明顯。在北美西部花旗松林中，碳、氮和水通過MN從老樹向再生幼苗的轉移與凈光合速率(Teste et al. 2010)、枝條水分關系(Schoonmaker et al. 2007)以及幼苗的枝條和根系的生長有關(Testeet al. 2009)。這些反應與幼苗存活率和生產(chǎn)力的提高有關，從而與森林的再生能力有關。它們是由觀察到的碳、氮或水轉移引起的，還是由MN的其他促進作用引起的，目前尚不清楚。然而，在一系列局部氣候條件下，已經(jīng)反復觀察到花旗松幼苗對MNs的類似行為變化(Simard et al. 2012)。在另一項研究中，水分通過MNs從水分充足的植物轉移到干旱脅迫的同種植物也與生長增加有關(Bingham and Simard 2011)。在這里，接收者幼苗通過MN獲得水分，使它們能夠改變根和莖的生長，從而提高存活率。該研究中，在干旱條件下，碳轉移沒有與水轉移同時發(fā)生，表明植物對有限資源的行為反應具有可塑性。
??????? 到目前為止，我們只展示了植物對MNs中資源轉移的單方面行為反應(即作為資源轉移或脅迫信號接受者的植物的反應)。這在一定程度上是研究目標的結果，其中設計的實驗是為了測試接收植物的行為反應，但也可能反映了MN中相對源和匯強度的重要性。在對AMF網(wǎng)絡的研究中，例如，Walder et al. ( 2012) 的研究表明，亞麻提供的碳相對較少，但其94%的氮和磷來自MN，而高粱投入了大量的碳，但收獲很少，這對高粱的生長沒有積極的影響。然而，有趣的是，相對于在單作中生長的兩種植物，混合生長的兩種植物的生產(chǎn)力更高，這表明與MN的聯(lián)系產(chǎn)生了未測量的效益。同樣地，美國花旗松在與相連的黃松混合時生長較快，可能是由于改變了生長行為，通過MN獲得多余的磷，而磷本來會被黃松作為"奢侈消費" (Perry et al.1989)。夏季從北美白樺到花旗松的種間碳轉移也有明顯的不對稱效益，隨著花旗松遮蔭的增加，凈轉移量增加(Simard et al.1997a)。無論碳通過MN轉移的凈效應如何，北美白樺和花旗松都受益于混合生長而不是單一栽培，因為它們的生產(chǎn)力提高了(Sachs 1996)，對蜜環(huán)菌根感染的抵抗力增強了(Baleshta et al.，2005)，這可能是由于根際微生物病原拮抗性——熒光假單胞菌的種群規(guī)模更大了(DeLong et al.2002)。這些研究表明，植物對通過MN進行資源轉移的行為反應是動態(tài)的，有時是不對稱的，取決于植物的特性、MN中的源-匯模式和系統(tǒng)的環(huán)境條件(Hynson et al. 2012)。
??????? 防御信號通過MN傳播，顯然會導致受體植物的快速行為反應，這在葉面防御化學的突然變化(Babikova et al. 2013;Song et al. 2015)和害蟲抗性(Song et al. 2010,2014)中是顯而易見的(見上文)。例如，蠶豆(Vicia faba)通過MN將防御信號迅速傳遞給鄰近的蠶豆植株來響應蚜蟲的攻擊，并通過產(chǎn)生抗蚜蟲的化學物質(zhì)和蚜蟲捕食性引誘劑( Babikova et al. 2013)來響應蚜蟲的攻擊。這些高階的相互作用代表了病蟲害通過MN觸發(fā)信號傳播所產(chǎn)生的營養(yǎng)級聯(lián)。在另一項不同的研究中，美國花旗松的落葉導致了防御信號和碳同時通過MNs轉移到鄰近的健康的美國黃松上，從而導致美國黃松防御酶產(chǎn)量增加，這可能是網(wǎng)絡真菌為防止自己失去健康的宿主( Song et al. 2015)而進行的一種精心安排的策略。對害蟲感染的反應也會導致植物-共生體系統(tǒng)行為發(fā)生更大規(guī)模的世代變化。由多種因素引起的外生菌根群落組成的變化，如寄主死亡率(例如天牛爆發(fā); Kurz等2008)，可以導致影響宿主物種( Karst et al. 2015)后代的遺傳效應。例如，在北美西部受山地松樹甲蟲引發(fā)的落葉松(Pinus contorta)末梢枯死影響較大的地區(qū)，EMF顯著下降( ( Treu et al. 2014) )。與在未受甲蟲侵害的松林土壤中生長的幼苗相比，在受到甲蟲侵害的松林土壤中生長的幼苗表現(xiàn)出降低的生物量和減少的單萜類物質(zhì)的生產(chǎn)量，揭示了由真菌共生菌( Karst et al. 2015)介導的跨級階梯效應。
??????? 除了營養(yǎng)物質(zhì)和防御化學物質(zhì)外，化感物質(zhì)也被證明可以通過菌絲( Barto et al. 2011 ; Achatz et al. 2014)在植物之間傳遞，這表明并非所有通過MNs傳輸?shù)幕瘜W物質(zhì)都有利于接收植物。Barto等(2011)的研究表明，MNs促進了天然化感物質(zhì)、噻吩類物質(zhì)、除草劑和咪草碇酸的轉運，導致受體植物的生長下降。同樣，與缺乏MN ( Achatz et al. 2014)的對照處理相比，當連接到MN時，番茄植株接受了更多的化感物質(zhì)胡桃醌，會導致生長減少。這些偏害作用的例子表明，MNs可以作為從一個植物物種到另一個植物物種的生物化學戰(zhàn)爭或負反饋的信使。在先前的研究中，化感物質(zhì)在實驗室條件下被證明可以降低受體植物的活力和生長，但由于假設它們是通過空氣釋放傳播的，因此被認為在原位產(chǎn)生有深遠的影響( Duke 2010 )。這樣一來，它們很快就會被稀釋，從而阻止了有針對性的攻擊。然而，通過MN的靶向遞送證明了MN在隔離植物對化感物質(zhì)的行為反應中的重要作用。因此，MN促進化感物質(zhì)傳遞的能力代表了更高階的相互作用，直接影響發(fā)送者和接受者植物的行為。
適應的行為機制 Mechanisms for Adaptive Behaviour
??????? 植物基因型對菌根真菌性狀( Rosado et al.1994a ; Temelet al.2005)表現(xiàn)出遺傳性，反之亦然( Rosado et al. 1994b)，表明了MNs在宿主適合度和適應性行為中發(fā)揮作用的一種機制。在大多數(shù)基本的尺度，不管是AMF還是EMF，其關聯(lián)類型取決于植物的身份。在這些類別中，一些植物會與一個系列的真菌物種相關聯(lián)(Brundrett 2009 )。共生關系的范圍可以從互惠的(雙方都受益)或共生的(一方受益而另一方不受影響)到寄生的(一方利用另一方) (Egger and Hibbett 2004)。這些表現(xiàn)在植物的生存、壽命、生長、生理、碳分配或繁殖適應性行為上。一種真菌可以與一種植物形成互利共生關系，同時利用另一種植物。菌類異養(yǎng)型植物（菌類異養(yǎng)：一種植物營養(yǎng)方式，植物通過與真菌共生，從真菌中獲取營養(yǎng)，而不依賴光合作用）也許是這種利用方式中最極端的例子，植物通過MN ( e.g. Leake 1994 ; Massicotte et al. 2012)寄生于真菌獲得其全部碳。這些植物連接到鄰近的一棵樹的MN上，并抽吸掉光合產(chǎn)物，使它們能夠生存和生長。重要的是，這揭示了植物從菌根真菌中獲取營養(yǎng)水平碳的機制的存在。MN的存在增加了該場景中所有參與者的適應度：(i)菌根真菌從樹木(或多棵樹)中獲得碳，并可能利用菌類異養(yǎng)作為長距離探索和定殖的基地，(ii) 菌類異養(yǎng)可從真菌中獲得碳，(iii)樹木能接觸到更廣泛的土壤資源庫，并與其他樹木建立潛在的聯(lián)系，以促進防御信號的檢測。
??????? 在單一植物群落中，鄰體植物的親緣關系也會影響MNs是否會誘發(fā)適應性行為變化。例如，當AMF北美豚草（Ambrosia artisifolia L.）與近緣植物而非同種陌生植株( File et al. 2012)整合到一個MN中時，AMF北美豚草的葉面營養(yǎng)得到改善。這似乎與該系統(tǒng)的菌根連接有關，因為菌根定植在親屬苗中也有所增加(File et al.2012; Asay 2013)。這些發(fā)現(xiàn)表明，MNs可以在親緣選擇中發(fā)揮不可或缺的作用，但他們這樣做的確切機制尚不清楚。然而，有強有力的證據(jù)表明，來自菌根或根系的生化信號參與其中。例如，Semchenko et al. (2014 )的研究表明，根系分泌物攜帶了鄰體遺傳相關性、種群起源和物種身份的特定信息，局部分泌的分泌物引發(fā)了鄰體不同的根系行為響應。這包括根密度的增加，這是通過形態(tài)的變化而不是生物量分配來實現(xiàn)的，這表明植物限制了它們行為的能量成本。
??????? 由于絕大多數(shù)植物主要是原位菌根，任何涉及親緣識別根系分泌物都可能通過菌根真菌過濾。在最近一項利用同位素探針的研究中，我們發(fā)現(xiàn)MNs從較年長的美國花旗松幼苗'供體'向較年輕的有親屬關系的'受體'幼苗根部傳輸?shù)奶急认蚰吧?受體'幼苗傳輸?shù)奶几啵@表明MNs對有遺傳關系的鄰體具有適應優(yōu)勢( Pickles et 暫未發(fā)表)。這可能是由于近親的菌根定植比陌生的幼苗更容易(Asay 2013)，并且在MN中形成了更強的匯，fileet al.人(2012)的研究也指出了這一效應。在近緣種植株中具有較高的定殖率可能是由于該菌系與樹木間( e.g. Rosado et al.1994a, b )基因的互補遺傳所致。為了建立一種互惠共生關系，真菌必須克服樹木的病原防御系統(tǒng)，這涉及到激活基因表達特定的酶。最近的研究表明，一種EMF真菌雙色蠟蘑（Laccariabicolor）會分泌一種效應蛋白( MiSSP7)，能抑制宿主產(chǎn)生茉莉酸（這是一種典型的干擾真菌感染的宿主防御反應），具有增強L . bicolor在宿主根部( Plett et al. 2014)定殖的作用。此外，楊屬的寄主植物會通過其根系分泌物(Plett and Martin 2012)中的黃酮類物質(zhì)來誘導雙色蠟蘑中MiSSP7效應蛋白的產(chǎn)生。這些研究都揭示了，植物會積極地與真菌共生體交流以促進根系定植的一種機制，這對植物的行為有直接的影響。因此，由于根系分泌物( e.g . , Semchenko et al. 2014)的啟動效應（priming effects），相關植物可能更容易建立互利共生關系，這也可能降低產(chǎn)酶的資源成本，或促進宿主和共適應真菌之間的基因型互補。需要更多的研究來闡明這個系統(tǒng)中每個參與者的作用。盡管如此，親緣選擇正在發(fā)生，親屬與陌生植株的行為差異證明了這一點，并與MN的形成有關，盡管MN引發(fā)行為反應的機制仍有待解決。
MN介導的植物行為的進化 Evolution of MN-Mediated Plant Behaviour
??????? MNs的進化生態(tài)學及其對植物和真菌適應度的影響已經(jīng)從個體選擇和多級或群體選擇兩方面進行了討論(Perry 1995; Wilkinson 1998; Babikova et al. 2013; Johnson and Gilbert 2015)。在本節(jié)中，我們用我們自己研究MN對植物行為影響的證據(jù)重新審視這些討論。Perry(1995)提出的問題是: 為什么植物應該支持一個菌根真菌，為競爭植物提供碳(或營養(yǎng)物質(zhì)或防御信號)？為什么真菌會將它從一株植物獲得的碳傳遞到另一株植物呢?在回顧證據(jù)后，我們同意Wilkinson(1998)的觀點，即個體選擇似乎足以解釋MNs內(nèi)部的進化，但我們也同意Perry(1995)和whithamet 等(2006)的觀點，即這種個體選擇可以在群落環(huán)境中發(fā)生。對此有幾種解釋是可能的，有理由認為有多種機制發(fā)生，但一種機制對另一種機制的相對貢獻可能因MN的條件而異。
??????? 假設選擇發(fā)生在個體或基因水平，我們提出了兩個可能的原因，即為什么一個植物會支持一個真菌，然后將其碳傳遞給另一個植物。首先，如果種子從母樹上的擴散是有限的，正如我們所知道的( Perry et al. 2008)森林中的情況一樣，那么母樹和鄰近幼苗之間可能存在高度的相關性。考慮到鄰近的植物更可能是親屬，植物可能將碳傳遞給MN，然后將其傳遞給親屬，從而產(chǎn)生親緣選擇。這是一種包容性適應度，在父母個人的成本不是太高的前提下，確保一個親屬鄰居的共享基因被傳遞下去對植物是有益的。在美國花旗松的研究中已經(jīng)證明了針葉樹種中親緣選擇的發(fā)生，以及菌根真菌在該機制中的參與。我們發(fā)現(xiàn)，與陌生鄰體植株相比( B. J. Pickles et al. 2016)，從已建立的美國花旗松轉移到附近親屬植株的碳量是陌生鄰體的兩倍，菌根定植、微量營養(yǎng)素水平(Asay 2013)也更大。這表明，在單種林分( Beiler et al. 2010)中，連接在須腹菌屬（Rhizopogon）網(wǎng)絡中的美國花旗松樹可能表現(xiàn)得更像無性系植物，通過網(wǎng)絡將資源傳遞給需要的相關植物，從而增加進化基因型的適應度。與此同時，在低北極苔原我們還發(fā)現(xiàn)在無性系樺樹中大量的碳(占光合作用總量的5%)通過MN傳遞。這種碳轉移似乎支持了在生長季節(jié)溫暖時期，相關克隆生長在凍土帶上的擴張(Deslippe and Simard 2011)。但是，如果受體植物是不相關的——也就是說，它們既不是親緣幼苗，也不是無性系分株呢？我們發(fā)現(xiàn)，盡管量很少，但碳可以從成熟的花旗松樹通過MNs傳遞到無關的花旗松幼苗(Teste et al. 2009)中。將碳轉移到不相關的幼苗上，是否僅僅是連接到MN上的成本，或者供體樹對碳轉移的地點和數(shù)量有任何控制？我們的研究指向后者。Testeet al.人的研究發(fā)現(xiàn)，美國花旗松樹將更多的碳和氮轉移到供體樹較大或受體苗需求較大的鄰近幼苗上。此外，我們還發(fā)現(xiàn)，美國花旗松將凈碳轉移到不同物種的鄰體，即北美白樺，然后在一年的不同時間( Philip 2006 )和在遮蔭( Simard et al.1997b)增加的情況下，將凈碳傳遞回美國花旗松。這些研究表明，碳轉移的量取決于庫的強度和供體( Teste et al.2009, 2010)的輸入，因此表明供體對傳遞給網(wǎng)絡真菌的碳量有一定程度的控制，供體可能將多余的光合產(chǎn)物捐贈給MN，然后根據(jù)庫( Simard et al. 2012)的強度進行轉運分配。從植物的角度來看，它將碳傳遞給其網(wǎng)絡真菌，然后再將其傳遞給無關的植物個體的第二個原因是，通過MN中高度多樣性和適應性菌根共生體的支持，對植物具有進化優(yōu)勢。MN中的廣義真菌物種可以迅速進化到時間和空間多樣性的環(huán)境中，為壽命較長的植物和樹木提供了應對不確定性和變異性的機制( Wilkinson 1998 )。
??????? 第二個問題，為什么一個網(wǎng)絡真菌會將碳從一個植物傳遞到另一個植物，也可以通過個體選擇來解釋。如果網(wǎng)絡真菌從一個植物中獲得的碳比其自身適合度所需的更多，那么它就可以將多余的碳供應給其他需要的網(wǎng)絡植物，從而使其碳組合多樣化，以防止其中一個宿主的潛在損失。這種來自多種植物的更安全的碳源對真菌物種在多變環(huán)境( (Perry et al.1989;Wilkinson 1998 ))中的適應性非常重要。從真菌物種的角度來看，只要有一個長期的碳源，參與網(wǎng)絡的植物的親緣關系應該是無關緊要的。Heil和Karban ( 2009 )也認為，通過VOC脅迫信號進行的植物間通訊可能是個體防御策略不可避免的結果，也可能是植物內(nèi)部信號傳遞的延伸。為了支持這一點，我們發(fā)現(xiàn)，通過菌根真菌( Song et al. 2015)的互作，美國黃松同時接收了來自受損鄰體美國花旗松的碳信號和防御信號。在這里，網(wǎng)絡真菌可能起到了保護其凈碳源的作用，將碳和信號分配給健康、更可靠的黃松。在不穩(wěn)定的環(huán)境中，如受到脅迫的生態(tài)系統(tǒng)和氣候變化導致的物種更替，MN可能因此從種間傳遞碳和防御信號中獲益，偏愛能夠提供更多碳( Kiers et al. 2011)的宿主。Babikova et al.(2013)也提出，將脅迫信號分配給提供更多碳的植物對真菌最有利。因此，基于MN的轉移和信號可能是通過成本和收益演變?yōu)槠蚧セ荩部赡苁菫榱碎L期穩(wěn)定而在脅迫環(huán)境中保持多種植物類屬。目前還不清楚通過MNs傳遞或信號通路的特異性(Johnson and Gilbert 2015)，但食草動物特異性的差異，以及混合與單一植物群落穩(wěn)定性的差異，為進一步研究提供了豐厚的基礎。
??????? 當自然選擇在群體水平表達而不是個體水平上的時候，群體選擇就發(fā)生了。如果將個體組織成具有復雜社會結構的群體，促進群體成員的適合度，這被認為是可能的。當考慮到群體選擇發(fā)生在群體形成的物種水平時，需要注意的是，個體選擇理論和群體選擇理論之間存在一致性。Perry ( 1995 )認為，群體選擇的證據(jù)存在于合作集團中，在合作集團中，多個植物通過MNs聯(lián)系在一起以實現(xiàn)互助。正是通過這些內(nèi)在關系和正反饋，集團或團體的自組織行為才得以發(fā)展。合作集團會存在于群落中，特別是森林，在那里物種共享生態(tài)資源，并經(jīng)歷導致一種或多種植物物種中斷的隨機干擾(Perry 1995)。在森林中的MNs中存在針鋒相對（tit-for-tat）和互惠利他主義（reciprocal altruism）的證據(jù)，這兩主義都會對欺騙者(即只獲益不回報的個體)產(chǎn)生抵制。與互利共生關系不同的是，針鋒相對在美國白樺和美國花旗松( Simard et al. 1997a , b ; Philip et al. 2010)之間以及無關的美國花旗松( Teste et al. 2010)之間都被證明存在明顯的雙向傳遞。這種合作的雙向交換發(fā)生在幾天的時間內(nèi)，似乎與參與網(wǎng)絡的個體的行為和可能的適應性有關。然而，互惠利他主義，或者反復出現(xiàn)的囚徒困境發(fā)生的時間更長，這種解釋更符合森林中高度變化的干擾和停滯現(xiàn)象。有一些證據(jù)表明，美國白樺和美國花旗松( Philip 2006 )或槭樹和山慈姑幼苗（ Lerat et al. 2002）之間通過凈碳轉移方向的轉變來響應幾個月期間植物物候的差異變化，從而實現(xiàn)互惠利他。發(fā)生在美國花旗松-須腹菌屬網(wǎng)絡中的超鏈接也說明了MNs的拓撲結構是為樹木之間復雜的互惠交換而設計的。在這些森林和其他森林中的這些樹木被認為是基礎物種( Simard 2009 )，基礎樹木的性狀已被證明對相關的網(wǎng)絡菌根真菌( Rosado et al.1994a , b )、鳥類和節(jié)肢動物群落(Whitham et al. 2006)、土壤微生物(施魏策爾et al.2008)、相連接鄰體的潛在基因調(diào)控( Song et al. 2015)和后代幼苗( Karst et al. 2015)的生物化學具有遺傳效應，表明了群體選擇的重要性。因此，群體選擇可能有助于解釋為什么美國花旗松、美國白樺、以及它們相互連接的菌根真菌和相關聯(lián)的土壤微生物的群落中的森林生產(chǎn)力和樹木抗病性比單獨種植的美國花旗松 ( Simard et al.2005)強。
復雜適應系統(tǒng) Complex Adaptive Systems
??????? 地下"樹木對話"是森林生態(tài)系統(tǒng)復雜適應性的基礎過程。由于植物是陸地生態(tài)系統(tǒng)的基礎，它們的行為作用相互、反饋和影響對于產(chǎn)生生態(tài)系統(tǒng)的涌現(xiàn)（emergent）特性很重要(Levin 2005)?？紤]到MNs形成過程中固有的連通性，以及可通過它們介導的一系列引人注目的植物行為上的相互作用，植物行為和MNs之間存在著錯綜復雜的聯(lián)系。在不列顛哥倫比亞的美國花旗松森林內(nèi)部，幼苗在老的同種樹木的MN內(nèi)再生。MN的體系結構是無標度的，其中中心樹相對于森林中的其他樹木高度連接(Beiler et al.，2010)，這是復雜自適應系統(tǒng)的特征(Simard et al.，2013;Beiler et al. 2015)。MN的規(guī)模至少在幾十米( Beiler et al. 2010)的數(shù)量級上，并且可能更大，單個真菌有時橫跨數(shù)百公頃的森林( Ferguson et al.2003)。最近關于森林中植物-真菌連接多樣性的研究表明，宿主植物與真菌共生菌( Toju et al. 2014; Beiler et al. 2015)之間的關系存在多個層次的嵌套。因此，整個生態(tài)系統(tǒng)網(wǎng)絡中的每個個體成分(植物或真菌)將根據(jù)其連接的程度、多樣性和et al.級水平而具有不同的潛力來影響其他每個個體的行為。如前所述，菌根真菌產(chǎn)生的連接是正( Song et al. 2010)和負( Achatz et al. 2014)反饋到植物行為的復雜適應性的動因，從而導致生態(tài)系統(tǒng)(Simard et al. 2013; Beiler et al. 2015)的自組織。彈性是無標度網(wǎng)絡中相互作用和反饋的自然發(fā)生的（emergent）特性( Levin 2005 )。然而，目標中心樹的喪失可能會越過破壞生態(tài)系統(tǒng)的閾值。通過對MNs的研究，我們開始刻畫那些對系統(tǒng)主體行為和生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性具有重要意義的連接。
未來的研究 Future Research
??????? 隨著有關森林中潛在連通性水平的證據(jù)的出現(xiàn)，以及MN可能具有的影響程度，我們進一步的工作將和確定發(fā)送者和接收者的驅(qū)動因素，以及探索沿著菌根通信高速公路的信使和信息的性質(zhì)。土壤中的根相互競爭(Cahill et al. 2010)，但鄰近的樹木在壓力下會共享重要資源(Philip 2006)。所涉及的真菌可能介導植物之間的競爭，并允許合作( Kiers and van der Heijden 2006)。在野外環(huán)境中觀察資源和信號分子的運動將使我們更好地理解溫室實驗中發(fā)現(xiàn)的各種成分是如何實際表現(xiàn)出來的，從而表現(xiàn)為我們觀察到的復雜的生態(tài)系統(tǒng)格局。因此，建立實地實驗來研究植物通訊的規(guī)模和多樣性以及僅通過MN發(fā)生的行為反應是至關重要的。進一步闡明可以通過MN運輸?shù)闹参镄盘柗肿雨嚵袑⒂兄诮⒖赡艿娜椎叵峦ㄐ?。最后，需要通過實驗來更好地理解MNs進化生態(tài)學中涉及的選擇機制。
